Когда-то на месте настоящего исторического центра Арзамаса, находился пограничный город-крепость. И на его территории, согласно писцовым книгам 1620 года, стояла церковь в честь Воскресения Христова.

Есть сведения о том, что до революции в Воскресенском соборе хранились документы, доказывающие, что храм существовал еще в правление царя Федора Иоанновича. А по преданию, заложена была Воскресенская церковь еще во время Казанского похода его отца Ивана Грозного в 1552 году. Правда, освятили тогда храм в крепости в честь Михаила Архангела.

Известно, что в 1643 году церковь сгорела и через девять лет ее отстроили заново на том же месте, из дубовых бревен. Освятили во славу Воскресения Христова.
Храм был клетский, имел шатровое завершение, трапезную и небольшую колокольню.

Существует предание, что это церковное здание было потом продано в одно из сел арзамасской округи - в Водоватово, и что храм этот из Водоватова в начале XX века перевезли в деревню Костылиху, которая по причине появления церкви стала именоваться селом.

По другой версии, церковное здание перевезли в Костылиху сразу, когда начали строить каменный Воскресенский собор. Там оно стоит и по сей день. Но о прежнем облике мало что напоминает. Здание претерпело множество перестроек.

Возможно, в период с 1643 по 1742 годы в Арзамасе существовало два здания собора - одно за другим. Или же одновременно - летняя и зимняя церкви, - и одна из них потом оказалась в Костылихе.

Общеизвестно, что в 1726 году в городе случился страшный пожар, который уничтожил множество жилых домов, монастырские и храмовые постройки. Но храм на холме у склона высокого берега реки Теши огненная стихия пощадила. На соборной церкви в честь Воскресения Христова сгорела лишь крыша.

Видимо, повреждения были незначительные, поскольку только через два года, в 1728 году, начались работы по ремонту кровли. Николай Михайлович Щегольков пишет, что был «дан указ Спасскому архимандриту Иоасафу.»
Этим указом по челобитью соборного протопопа Степана Максимова с братиею повелевалось: «на соборной церкви, вместо сгорелой кровли построить вновь, а подле той соборной церкви, которая имеется, с алтарною стеною в равенстве построить придел во имя св. Иоанна Воинственника».

Воскресенский собор выстроили в камне в середине столетия - в 1742 году. Кроме главного здесь был освящен престол в честь мученика Иоанна Воина. В храме установили высокий пятиярусный иконостас. 11 июня 1787 года Воскресенский собор посетила Екатерина II, бывшая в Арзамасе проездом.

В 1814 году после окончания войны и изгнания Наполеона государством была заплачена компенсация городу Арзамасу «за продовольствие проходивших через Арзамас в 1812 и 1814 годах воинских чинов людей». Всесословное собрание горожан приняло решение употребить эти средства на строительство храма-памятника в честь великой победы над французами. Приговор жителей гласил: «1814 года февраля Нижегородской

На строительство собора выделили всего 5740 рублей 52 копейки, этих средств было недостаточно. Арзамасцы взяли инициативу в свои руки и собрали на строительство храма более 500 тысяч рублей.
На площади поставили кружку, чтобы каждый арзамасец мог внести свой вклад в строительство сбора. Деньги собирали и другими способами: мещане распределили взносы подушно, а капиталы купцов были обложены налогом.

Воскресенский собор заложили в 1814 году и строился 28 лет. Основание и цокольный этаж были закончены в 1816 году, до 1821 года продолжалась каменная кладка стен и сводов. Бывало, что стройка останавливалась из-за нехватки средств, а в 1823 году случился пожар, из-за чего ликвидацию последствий были потрачены все деньги.
Случилось и еще одно неприятное событие - в 1826 году дал трещину юго-западный столп, что вызвало новые затраты на его укрепление.

Собор в честь Воскресения Христова пятипрестольный. Первым освятили придел в честь Покрова Пресвятой Богородицы. Средства на его украшение пожертвовал городской глава, купец Петр Иванович Подсосов.

Придел в честь Святого благоверного князя Александра Невского и святителя Митрофана Воронежского был освящен в 1834 году. На следующий год, 20 мая 1835 года в Арзамасе служили молебен на начало всякого благого дела. Начиналась новая страница в истории сооружения Воскресенского собора - роспись стен и сводов храма. Расписывали храм ученик Александра Васильевича Ступина - Осип Семенович Серебряков и его сын Александр, под их началом трудились и другие иконописцы.

В 1840 году освятили главный престол в честь Воскресения Христова.

Закрытие собора случилось в 1932 году после революции. На его месте хотели построить Дом Советов. Но благодаря заступничеству специалистов собор не снесли, а передали на баланс Главнауки и превратили в антирелигиозный музей. Сюда из закрывшихся храмов города были принесены многие святыни.

Во время Великой Отечественной войны в соборе некоторое время размещался военный госпиталь. В мае 1944 года по ходатайству Святейшего Патриарха Сергия (Страгородского) храм был возвращен Русской Православной Церкви, в нем вновь начались службы.

В 1957-1959 годах в соборе проводились восстановительные работы, в том числе по мо-нументальной живописи. В 1983-1984 годах отреставрировали росписи в южном нефе и главном алтаре собора под руководством художника-реставратора Владимира Артемьева. В 1988 году Арзамас стал одним из городов, где прошли масштабные торжества в честь 1000-летия Крещения Руси. В 1987 году была поновлена живопись в тимпанах всех фронтонов собора.

В 1991 было произведено перенесение мощей Преподобного Серафима Саровского.

В 2009 году патриарх Кирилл посетил Воскресенский собор, 6 ноября 2011 года в Арзамас прибыла великая христианская святыня - Пояс Пресвятой Богородицы.

13 августа 2017 года Патриарх Московский и всея Руси Кирилл возглавил в Арзамасе торжества в честь 150-летия Патриарха Сергия (Страгородского).